اثر روش های مختلف تلقیح با قارچ Serendipita indica بر برخی صفات رویشی، بیوشیمیایی و عملکردی گیاه گوجه‌فرنگی در شرایط تنش خشکی

تغییر اقلیم و افزایش گرمایش زمین در آینده می‌تواند آثار درخورتوجهی بر تولید محصولات زراعی داشته باشد. تنش خشکی یکی از مهم‌ترین تنش‌های محیطی است که به‌شدت بر رشد، تولید و عملکرد گیاهان تأثیر می‌گذارد. تنش خشکی علاوه‌بر کاهش رشد رویشی و تغییر ساختارهای تشریحی گیاه، از طریق ایجاد تنش ثانویه نظیر تنش اکسیداتیو سبب تغییر در مسیرهای سنتز ترکیبات و متابولیت‌های ثانویه می‌شود (Rajaeian et al., 2015). تجمع گونه‌های فعال اکسیژن در سلول موجب آسیب به لیپیدهای غشاء، پروتئین‌ها و اسیدهای نوکلئیک می‌شود. گیاهان دارای سازوکارهای آنتی‌اکسیدان آنزیمی و غیرآنزیمی برای مقابله با تنش اکسیداتیو ناشی از گونه‌های فعال اکسیژن هستند (Hasanuzzaman et al., 2013). تنظیم اسمزی نوعی سازگاری به تنش خشکی است که طی آن موادی مانند قندهای محلول، پرولین و پروتئین در سلول‌ها تجمع پیدا کرده و از این طریق به حفظ تورژسانس سلول‌ها و فرآیندهای وابسته به آن در شرایط تنش کمک می‌کند (Lokhande et al., 2010; Rahimi et al., 2019).

سهولت تهیه کودهای شیمیایی و استفاده از این کودها در کشاورزی، که هدف اصلی آن بالا بردن تولید و افزایش درآمد است، موجب شده تا اهمیّت حفظ حاصلخیزی و باروری خاک در نظر گرفته نشود (Gliessman, 2007). یکی از روش‌های زیستی بهبود رشد گیاه و افزایش مقاومت در شرایط تنش، همزیستی ریشه گیاهان با میکروارگانیسم‌های مفید خاک است که می‌تواند جایگزین استفاده از کودهای شیمیایی شود. همزیـستی میـکوریـزی یکی از مهم‌ترین روابط همزیستی است که در آن قارچ‌های میکوریزی با جذب عناصر غذایی و همچنین، کاهش آثار مضر تنش‌های محیطی سبب بهبود رشد گیاهان و افزایش عملکرد آنها می‌شوند (Baum et al., 2015). قارچ‌های اندوفیت از طریق کاهش پراکسیداسیون لیپیدها و نفوذپذیری غشاء و افزایش تجمع ترکیبات تنظیم‌کننده اسمزی قادر به کاهش خسارت ناشی از تنش خشکی هستند (Zhu et al., 2010).

قارچ Serendipita indica (با نام قبلی Piriformospora indica) یک قارچ اندوفیت مدل در مطالعات همزیستی محسوب می‌شود که در سال 1998 توسط وارما و همکاران (Varma et al., 1999) در ایالت راجستان هند شناسایی شد. بررسی‌های مولکولی و مطالعات میکروسکوپ الکترونی نشان می‌دهد که این قارچ بازیدیومیست و متعلق به خانواده سباسیناسه است (Varma et al., 1999). این قارچ توانایی ایجاد رابطه همزیستی با دامنه وسیـعی از گیاهان میزبان را دارد (Gill et al., 2016; Khalvandi et al., 2017; Mensah et al., 2020). قـارچ S. indica بر خلاف قارچ‌های میکوریزی، همزیست اختیاری است و به‌راحتی قادر به رشد در محیط‌های کشت مصنوعی است. تأثیر قارچ بر افزایش رشد، عمـلکرد و مقاومت به تنش‌‌های غیرزیستی مانند خشکی و شوری در گیاهان مختلف مانند جو (Hordeum vulgare)، خردل (Brassica campestris) و بادمجان (Solanum melongena) گزارش شده است (Ghabooli et al., 2013; Khalid et al., 2018; Swetha and Padmavathi, 2020). قارچ S. indica به‌طور معنی‌داری رشد گیاهان را افزایش می‌دهد و این کار را از طریق افزایش جذب عناصر غذایی به‌ویژه فسفر، پتاسیم و منیزیم، تولید اکسین و سیتوکنین، بیان برخی ژن‌های مرتبط با انتقال‌دهنده‌های هگزوزها و ... انجام می‌دهد (Ghaffari et al., 2016; Khalid et al., 2019).

گوجه‌فرنگی (Solanum lycopersicum) یکی از مهم‌ترین محصولات نواحی نیمه‌خشک و مدیترانه‌ای است. گوجه‌فرنگی و فرآورده‌های آن به‌علت میزان پایین چربی و کالری، غنی بودن از ویتامین‌ها، میزان بالای کاروتن و لیکوپن دارای اهمیت هستند (Alam et al., 2006). کشت گلخانه‌ای گوجه‌فرنگی، به‌عنوان محصولی مهم و پربازده، در نقاط زیادی از کشور متداول است. افزایش عملکرد، کاهش مصرف کودهای شیمیایی و جایگزین نمودن مصرف بخشی از کودهای شیمیایی با کودهای زیستی از اهداف مهم کشاورزی پایدار در تولید این محصول است. فراهم نمودن شرایط استفاده از قارچ‌های اندوفیت به‌عنوان کودهای زیستی می‌تواند نقش مهمی در راستای نیل به این هدف داشته باشد.

چندین مطالعه مستقل نشان داده است که تلقیح گیاهان گوجه‌فرنگی با قارچ S. indica باعث افزایش مقاومت به تنش خشکی و همچنین، مقاومت به بیماری‌های گیاهی می‌شود (Panda et al., 2019; Abdelaziz et al., 2019). نتایج اغلب پژوهش‌ها بر تأثیر مثبت اسپور و میسیلیوم قارچ S. indica بر رشد و شاخص‌های مورفوفیزیولوژیک و بیوشیمیایی گیاه گوجه‌فرنگی به‌ویژه در مرحله گیاهچه‌ای (رشد رویشی) دلالت دارند. با‌این‌حال، در این روش‌ها ابتدا بذرها جوانه‌دار شده و سپس بعد از غوطه‌وری گیاهچه‌ها در سوسپانسیون اسپور یا میسیلیوم، به گلدان منتقل شده‌اند. تلقیح ریشه گیاهان میزبان با اسپور و یا میسیلیوم قارچ در شرایط مزرعه‌ای و گلخانه‌ای و همچنین، فراهم نمودن امکانات و شرایط کلونیزاسیون ساده نیست؛ بنابراین این امر امکان استفاده گسترده از قارچ را در سطح گلخانه یا مزرعه دشوار کرده است. هدف این پژوهش، بررسی کارایی روش‌های مختلف تلقیح با قارچ S. indica بر افزایش عملکرد گوجه‌فرنگی و بهبود مقاومت آن به تنش خشکی است، به شیوه‌ای که بر اساس نتایج به دست‌آمده، بتوان ساده‌ترین و در عین حال مؤثرین روش تلقیح گیاهان میزبان را مشخص نمود.

مواد و روش‌ها

تکثیر قارچ   S. indica

قارچ مطابق با روش قبولی و همکاران (Ghabooli et al., 2013) کشت شد و به‌مدت 4 هفته در دمای 2±28 درجه سلسیوس قرار گرفت. پس از جمع‌آوری اسپورهای قارچ، تعداد اسپورها با استفاده از لام نئوبار شمارش شد. برای تهیه میسلیوم، دیسک‌های فعال قارچ از محیط‌کشت جامد هیل و کافر (Hill and Kaefer) (50 میلی‌لیتر محلول نمکی x20 (NaNO₃, KCl, MgSO₄×7 H₂O, KH₂PO₄)، 20 گرم گلوکز، 2 گرم پپتون، 1 گرم عصاره مخمر، 1 گرم کازامینواسید و یک میلی‌لیتر ریزمغذی‌ها (MnCl₂ , H₃BO₃ , ZnSO₄ ×7 H₂O, KI, NaMoO₄×2 H₂O, CuSO₄×5 H₂O) ) به ارلن‌های 250 میلی‌لیتری حاوی 100 میلی‌لیتر محیط‌کشت هیل و کافر مایع منقل شد و سپس در انکوباتور حاوی شیکر با دمای 2±28 درجه سلسیوس و 150 دور در دقیقه به‌مدت 10-7 روز قرار داده شدند. در مرحله بعد، میسلیوم‌ها با استفاده از فیلتر کاغذی واتمن شماره 1 از محیط‌کشت جدا و چندین‌بار با آب مقطر شستشو داده شد (Bajaj et al., 2015). در این آزمایش، مایه تلقیح‌های مختلف قارچ S. indica عبارت بودند از: (1) شاهد یا تلقیح‌نشده (P₀)؛ (2) سوسپانسیون اسپور (10⁵ × 5 اسپور در میلی‌لیتر) (تیمار P₁)؛ (3) عصاره سوسپانسیون میسیلیوم (تیمار P₂)؛ (4) عصاره محیط‌کشت قارچ (تیمار P₃).

شیوه کشت گیاه و تیمار با روش‌های مختلف تلقیح با قارچ S. indica

این آزمایش به‌‌صورت فاکتوریل در قالب طرح کاملاً تصادفی با سه تکرار در گلخانه تجاری در شهرک گلخانه‌ای شهرستان ملایر انجام شد. تیمارهای آزمایش شامل ۴ نوع مایه تلقیح قارچ (P₀-P₃) و ۲ سطح تنش خشکی (نرمال) F.C و F.C 50% بود. برای انجام این آزمایش، بذرهای گوجه‌فرنگی رقم کوئین (Queen F₁) در داخل گلخانه و در سینی‌های کشت حاوی پیت‌ماس کاشته شدند و در شرایط بهینه بذرها جوانه‌زدند و در نهایت نشاءهای آماده به‌منظور انتقال به گلدان اصلی تولید شدند. قبل از انتقال به گلدان، ریشه گیاهان گروه P₁ به‌مدت 2-1 ساعت در سوسپانسیون اسپور حاوی 10⁵×5 اسپور در میلی‌لیتر غوطه‌ور شده و سپس به گلدان‌ها منتقل شدند. در مورد تیمار با عصاره سوسپانسیون میسیلیوم (P₂)، میسیلیوم 10-7 روزه قارچ توسط یک مخلوط‌کن خرد شدند. یک گرم از مسیلیوم خرد شده با 5 میلی‌لیتر آب مقطر مخلوط شده و سوسپانسیون به دست آمده با استفاده از کاغذ صافی واتمن شماره 1 فیلتر شد. سپس به بستر کشت هر بوته، ۵ میلی‌لیتر از عصاره سوسپانسیون میسیلیوم اضافه شد. در تیمار عصاره کشت قارچ (P₃)، محیط‌کشت مایع قارچ اتوکلاو شد (دمای 121 درجه سلسیوس به‌مدت 15 دقیقه) و سپس فیلتر گردید. از این عصاره به‌صورت محلول‌پاشی برگی (در مرحله گلدهی) و در ترکیب با آب معمولی استفاده شد و محلول‌پاشی برای هر بوته به میزان 10 میلی‌لیتر تعیین شد. در مورد تیمار شاهد، بوته‌ها پس از تیمار با آب مقطر به گلدان‌ها منتقل شدند. پنجاه روز پس از کلونیزاسیون و انتقال نشاءها به گلدان اصلی و پس از مشاهده آثار کلونیزاسیون، تنش خشکی به‌صورت وزنی القا شد. بدین منظور برخی صفات مانند ارتفاع، تعداد برگ، سطح برگ بین گیاهان تیمارهای مختلف بررسی و در صورت وجود تفاوت بین تیمارها، به‌صورت تصادفی نمونه‌برداری از ریشه‌ها انجام شد و با استفاده از میکروسکوپ نوری، کلونیزاسیون ریشه در تیمارها مورد بررسی قرار گرفت. به‌منظور جلوگیری از آسیب به بوته‌ها، اعمال تنش به‌صورت تدریجی انجام شد. هفتاد روز پس از اعمال تنش (17 هفته پس از انتقال نشاءها) و در مرحله رسیدگی میوه از اندام هوایی و میوه‌ها نمونه‌برداری شد و صفات مورد نظر (تعداد میوه، وزن کل میوه در بوته، رنگیزه‌های فتوسنتزی (کلروفیل a، کلروفیل b، کلروفیل کل و کاروتنوئید)، محتوای نسبی آب، نشت الکترولیت، پراکسید هیدروژن، پرولین، شاخص Brix، سدیم، پتاسیم و فسفر برگ، پتاسیم و کلسیم میوه) مورد سنجش قرار گرفتند.

بررسی صفات رویشی و فیزیولوژیک

برای اندازه‌گیری تعداد و وزن کل میوه در بوته، تعداد 2 گیاه در هر تکرار انتخاب و تعداد و وزن میوه‌های آنها محاسبه شد. رنگیزه‌های برگ با استفاده از استون 80 درصد استخراج و سنجش آن مطابق با روش Arnon (1949) و Lichtenthaler (1987) انجام شد. بدین منظور 10 میلی‌لیتر استون به 1/0 گرم وزن تر نمونه اضافه شد و با استفاده از هاون چینی محلول یکنواختی به دست آمد. این محلول سپس از کاغذ صافی عبور داده شد. غلظت کلروفیل a، کلروفیل b، کلروفیل کل و کارتنوئید به ترتیب در طول موج‌های 663، 645، 652 و 470 نانومتر به‌وسیله اسپکتروفتومتر (Analytikjena SPELORD 205، آلمان) تعیین گردید. برای اندازه‌گیری محتوای نسبی آب برگ (RWC)، از روش Barrs و Weatherly (1962) و معادله RWC (%) = [(FW - DW)/ (TW - DW)] × 100 استفاده شد که در آن FW، TW و DW به‌ترتیب وزن تر، وزن آماس و وزن خشک است. نشت الکترولیت مطابق با روش ارشادی و همکاران (Ershadi et al., 2016) و با استفاده از دستگاه EC متر (ARTON PE103، ایران) اندازه‌گیری شد. نمونه‌های برگی پس از شستشو توسط آب مقطر درون ظرف قرار داده شد و سپس 10 میلی‌لیتر آب مقطر به آن افزوده شد. نمونه‌ها به‌مدت 30 دقیقه با دور rpm60 شیک شده و مقدار هدایت الکتریکی آن با EC متر اندازه‌گیری شد (EC₁). سپس ظروف حاوی نمونه‌ها به‌مدت 10 دقیقه در آب جوش قرار گرفته و پس از 30 دقیقه شیک شدن مقدار هدایت الکتریکی آنها مجدد سنجیده شد (EC₂). در نهایت، شاخص نشت الکترولیت از فرمول EL%=(EC₁/ EC₂)×100 محاسبه شد.

اندازه‌گیری پراکسید هیدروژن به‌وسیله اسپکتروفتومتر و مطابق با روش ولیکووا و همکاران (Velikova and Loreto 2005) انجام شد. بدین منظور 5 میلی‌لیتر از محلول ترى کلرواستیک اسید (TCA) به 1/0 گرم بافت تازه و سائیده شده برگ اضافه و با استفاده از کاغذ صافی فیلتر شد. سپس به آنها بافر یدید پتاسیم (اسیدیته 5/7) اضافه و جذب آن در طول موج 390 نانومتر قرائت گردید. برای سنجش پرولین از روش بیتس و همکاران ((Bates et al., 1973) استفاده شد. 5/0 گرم بافت تر در 10 میلی‌لیتر سولفوسالیسیلیک اسید 3 درصد سائیده و به‌طور کامل همگن شد. دو میلی‌لیتر از عصاره صاف‌‌شده با دو میلی‌لیتر محلول نین‌هیدرین و دو میلی‌لیتر استیک اسید گلاسیال مخلوط شد و به‌مدت یک ساعت در حمام آب گرم قرار گرفت. پس ‌از آن با قرار دادن لوله‌های آزمایش در حمام یخ واکنش یادشده پایان یافت. سپس چهار میلی‌لیتر تولوئن به محتویات هر لوله اضافه گردید و به‌مدت 15 ثانیه به‌‌شدت هم زده شد. فاز رویی که شامل تولوئن و پرولین بود از فاز آبی جدا شد و جذب در طول‌موج 520 نانومتر تعیین گردید. استخراج کربوهیدرات کل محلول از بافت تر با استفاده از دستگاه اسپکتروفتومتر در طول موج 620 نانومتر قرائت شد (Irigoyen et al., 1992). 10 میلی‌لیتر اتانول ۷۰ درصد به 1/0 گرم از ماده خشک اضافه و به‌مدت یک هفته در یخچال قرار داده شد. پس از یک هفته، نیم میلی‌لیتر از محلول رویی نمونه‌ها برداشته شد و با آب مقطر حجم آن به دو میلی‌لیتر رسانده شد. به‌ هر یک از محلول‌های تهیه‌‌شده، یک میلی‌لیتر فنل ۵ درصد اضافه گردید و پس از مخلوط کردن به آن پنج میلی‌لیتر اسیدسولفوریک غلیظ اضافه شد. محلول زردرنگی به دست آمد که به‌ مرور تغییر رنگ داد. این محلول نیم ساعت در دمای آزمایشگاه قرار داده شد تا خنک شود و رنگ نهایی به دست آید. سپس شدت رنگ حاصله با استفاده از دستگاه اسپکتروفتومتر در طول‌ موج ۴۸۵ نانومتر خوانده شد.

برای اندازه‌گیری میزان جذب عناصر در بخش هوایی، پودر خشک گیاهی خاکستر شد و مورد استفاده قرار گرفت. سپس میزان فسفر گیاه به‌وسیله اسپکتروفتومتر جذب اتمی (Analytikjena ContrAA 700، آلمان) اندازه‌گیری شد (Ryan et al., 2001). سنجش سدیم و پتاسیم گیاه به‌وسیله دستگاه فلیم فتومتر (G 405، ایران) انجام شد (Gupta, 1999). اندازه‌گیری عناصر میوه توسط اسپکتروفتومتر جذب اتمی و بر اساس روش کاستا و همکاران (Costa et al., 2011) انجام شد. به منظور اندازه‌گیری شاخص بریکس (مواد جامد محلول) از روش رفراکتومتری (Refractometer ATAGO، ژاپن) و از دستورالعمل هوهن و همکاران (Hohen et al., 2003) استفاده شد. به‌این‌صورت که ابتدا رفراکتومتر با آب مقطر کالیبره شد و سپس یک قطره از عصاره میوه روی منشور شیشه‌ای ریخته شد و در مقابل نور، عدد بریکس یا همان مواد جامد محلول که نشانه میزان قند تولید شده در داخل میوه است، خوانده شد. تجزیه آماری نتایج با استفاده از نرم‌افزار JUMP نسخه 13.2.0 انجام گردید. مقایسه میانگین‌ها نیز در سطح 5% و بر اساس آزمون دانکن انجام شد.

نتایج و بحث

تعداد و وزن کل میوه در بوته (عملکرد)

نتایج جدول تجزیه واریانس (جدول 1) نشان داد که آثار اصلی خشکی و قارچ و همچنین، آثار متقابل قارچ در خشکی برای صفت تعداد میوه معنی‌دار نبود. بر اساس نتایج جدول (1)، آثار اصلی قارچ و تنش خشکی بر وزن کل میوه معنی‌دار شدند ولی آثار متقابل قارچ در خشکی معنی‌دار نبود. تنش خشکی سبب کاهش 28% وزن کل میوه گردید. بر اساس نتایج مقایسه میانگین تیمارها، تلقیح با قارچ باعث افزایش 48% وزن کل میوه شد و بیشترین وزن کل میوه در بوته مربوط به تیمار عصاره میسیلیوم (۱۶/۴۰۴ گرم) بود (جدول 2).

ﭘﮋوﻫﺸﮕﺮان ﻧﺸﺎن دادند که تنش خشکی ﺳﺒﺐ ﺑﺎﻻ رﻓﺘﻦ ﻏﻠﻈﺖ آبسیزیک اﺳﯿﺪ و اﺗﯿﻠﻦ و در نهایت زودرﺳﯽ ﻣﯿﻮه و پایین آمدن وزن تک میوه‌ها در گوجه‌فرنگی می‌شود (Basiouny et al., 1994). انتقال مواد غذایی در گیاه، در شرایط تنش کم‌آبی دچار اختلال می‌شود. برخـی از قارچ‌های مفید خاکزی مانند قارچ S. indica، با تشکیل پرگنه (کلونی) در ریشه و افزایش سطح جذب آب و مواد غذایی، عملکرد را در گیاهان تحت تنش بهبـود می‌بخشد. افـزایش جـذب عناصـر غـذایی عمدتاً به‌علت انتشار میسیلیوم‌های قارچ و تشکیل یـک سیسـتم مکمـل جـذب در سیسـتم ریشه‌ای گیاه است که بهره‌گیری از حجم بیشتر خاک را ممکـن می‌سازد (Johnson et al., 2014). تلقیح با قارچ S. indica باعث افزایش 65% عملکرد میوه گوجه‌فرنگی در شرایط تنش شوری شده است (Abdelaziz et al., 2019).

کلروفیل

بر اساس نتایج جدول تجزیه واریانس، اثر اصلی قارچ بر محتوی کلروفیل a، b و کلروفیل کل معنی‌دار بود، اما اثر اصلی تنش خشکی و آثار متقابل قارچ در خشکی معنی‌دار نبودند (جدول 1). نتایج تحلیل مقایسه میانگین نشان داد که تأثیر قارچ S. indica بر میزان رنگیزه کلروفیل a و b گیاه افزایشی است، به‌طوری‌که کمترین میزان کلروفیل a و b در گیاه تلقیح‌نشده (به‌ترتیب ۵۴/۰ و 26/0 میلی‌گرم بر گرم وزن تازه) و بیشترین میزان کلروفیل a و b در تیمار با عصاره میسیلیوم قارچ (به‌ترتیب ۱۷/۱ و 97/0 میلی‌گرم در گرم) مشاهده شد. بر اساس نتایج، تأثیر قارچ S. indica بر میزان رنگیزه کلروفیل کل گیاه نیز افزایشی است، به‌گونه‌ای‌که محتوای کلروفیل در گیاهان تلقیح‌شده با عصاره سوسپانسیون میسیلیوم 6/2 برابر افزایش یافته است (جدول 2).

تغییر محتوای کلروفیل می‌تواند باعث تغییر ساختار کلروپلاست و ممانعت از عملکرد مناسب دستگاه فتوسنتزی شود، بنابراین افزایش و یا حفظ محتوای کلروفیل تحت تنش می‌تواند به‌عنوان یک عامل زیستی تحمل به تنش مورد استفاده قرار گیرد. نتایج این پژوهش نشان داد که همزیستی قارچ باعث افزایش محتوای کلروفیل در همه گیاهان تلقیح‌شده نسبت به گیاهان تلقیح‌نشده گردیده است. به نظر می‌رسد قارچ با تأثیر بر پروتئین‌های دخیل در فرآیند فتوسنتز و چرخه کالوین و افزایش بیان آنها، نقش مؤثری در حفظ و پایداری فتوسنتز ایفا می‌کند (Karimi et al., 2015). افزایش محتوای کلروفیل در گیاهان تلقیح‌شده با قارچ S. indica می‌تواند به‌علت بهبود وضعیت آبی گیاه باشد. از علل دیگر، جذب بهتر عناصر معدنی به‌ویژه فسفر و منیزیم در گیاهان تلقیح‌شده است (Shahabivand et al., 2017). ارتباط نزدیکی بین محتوای کلروفیل و جذب منیزیم وجود دارد. تأثیر فسفر بر کلروفیل نیز غیرمستقیم و پیچیده است و احتمالاً به‌شکل غیرمستقیم بر جذب یا عدم جذب سایر عناصر تأثیر گذاشته که خود بر محتوای کلروفیل تأثیر گذار است (Jiao et al., 2017). در آزمایش حاضر، تأثیر مثبت تلقیح با قارچ بر میزان کلروفیل می‌تواند آثار مخرب تنش بر میزان فتوسنتز را تا حدی کاهش دهد و تولید وزن خشک را حفظ نماید.

کاروتنوئید

نتایج تجزیه واریانس (جدول 1) نشان داد که اثر اصلی قارچ بر میزان کاروتنوئید معنی‌دار است، اما اثر تنش خشکی وآثار متقابل تیمار قارچ در تنش خشکی معنی‌دار نیستند. تنش خشکی باعث افزایش جزیی اما غیر معنی‌دار در میزان کاروتنوئید گردید. نتایج مقایسه میانگین نشان داد که تأثیر قارچ S. indica بر میزان کاروتنوئید افزایشی است و تلقیح با عصاره سوسپانسیون میسیلیوم قارچ باعث افزایش 17 درصدی محتوای کاروتنوئید می‌شود. کمترین و بیشترین میزان کاروتنوئید به‌ترتیب در گیاه تلقیح‌نشده به مقدار ۴1/۰ و تلقیح‌شده با عصاره سوسپانسیون میسیلیوم قارچ به مقدار ۴8/۰ میلی‌گرم در گرم مشاهده شد (جدول 2).

یکی از تنش‌های ثانویه حاصل از تنش خشکی در گیاهان، افزایش تولید رادیکال‌های آزاد اکسیژن است. سلول‌های گیاهی برای مقابله با آثار منفی گونه‌های فعال اکسیژن، مکانیسم‌های دفاعی ویژه‌ای دارند که شامل آنزیم‌های آنتی‌اکسیدان و آنتی‌اکسیدان‌های غیرآنزیمی مانند کاروتنوئید است (Jaleel et al., 2009). کاروتنوئیدها از دستگاه فتوسنتزی علیه رادیکال‌های آزاد محافظت می‌کنند. همچنین، این رنگیزه‌ها از پراکسیداسیون لیپید ممانعت کرده و در پایداری غشاء نقش مهمی دارند (Farooq et al., 2009). در مطالعه حاضر، تنش خشکی تأثیر معنی‌داری بر محتوای کاروتنوئید نداشت. پیش از این نیز در برخی پژوهش‌ها گزارش شده است که خشکی تأثیر معنی‌داری بر کاروتنوئید ندارد (Sircelj et al., 1999) و یا گاهی باعث کاهش آن می‌شود (Eichholz et al., 2014). به نظر می‌رسد قارچ با افزایش میزان کاروتنوئیدها از آسیب به دستگاه فتوسنتزی توسط رادیکال‌های آزاد اکسیژن جلوگیری کرده و به پایداری غشاء کمک می‌کند. مکانیسم چگونگی تأثیرگذاری قارچ بر افزایش محتوای کاروتنوئیدها هنوز مشخص نیست و درک آن نیاز به مطالعات بیشتر دارد.

محتوای نسبی آب (RWC)

نتایج تجزیه واریانس نشان داد که آثار اصلی قارچ و تنش خشکی بر محتوای نسبی آب معنی‌دار بوده ولی آثار متقابل قارچ در خشکی برای این صفت معنی‌دار نبوده است (جدول 3). تأثیر کاهشی تنش خشکی بر محتوای نسبی آب در نتایج مقایسه میانگین مشاهده شد، به‌طوری‌که محتوای نسبی آب در شرایط تنش خشکی 10 درصد کاهش یافت. بررسی‌ها نشان داد که قارچ S. indica محتوای نسبی آب را به میزان 5/5 درصد افزایش می‌دهد، به‌گونه‌ای‌که کمترین میزان RWC در گیاه تلقیح‌نشده با مقدار ۰۵/۷۶ درصد و بیشترین میزان آن در گیاهان تلقیح‌شده با عصاره میسیلیوم قارچ به مقدار ۲۵/۸۰ درصد مشاهده شد (جدول 2).

در شرایط تنش خشکی، به‌علت کاهش میزان آب خاک، آب در دسترس گیاه نیز کاهش می‌یابد. بنابراین، گیاه برای جذب آب باید رشد سیستم ریشه‌ای را افزایش دهد. به‌نظر می‌رسد میسلیوم‌های قارچ سطح جذب گیاه را افزایش می‌دهند و به نگهداری آب در اطراف ریشه گیاهان تلقیح‌شده کمک می‌کنند. سیستم ریشه‌ای تکثیرشده در گیاهان کلونیزه‌شده با قارچ می‌تواند در تقویت رشد گیاه تحت تنش نقش داشته باشد، زیرا به گیاه اجازه می‌دهد به لایه‌های عمیق خاک نفوذ کند و آب و مواد مغذی بیشتری به دست آورد (Franco et al., 2011). در آزمایش حاضر، علاوه بر تأثیر معنی‌دار میسیلیوم قارچ، عصاره محیط‌کشت قارچ نیز باعث افزایش RWC شدده است که احتمالاً ناشی از متابولیت‌هایی است که توسط قارچ تولید و در محیط‌کشت آزاد شده است. تأثیر مثبت عصاره محیط‌کشت بر گیاهان میزبان در پژوهش‌های سایر پژوهشگران نیز مشاهده شده است (Kumar et al., 2012).

نشت الکترولیت

نتایج جدول تجزیه واریانس (جدول 3) نشان داد که آثار اصلی قارچ و تنش خشکی و همچنین، آثار متقابل قارچ در خشکی برای نشت الکترولیت معنی‌دار است. مقایسه میانگین داده‌ها نشان داد که بیشترین افزایش نشت الکترولیت مربوط به تیمار تنش خشکی در گیاهان تلقیح‌نشده (92/32 درصد) و کمترین آن مربوط به شرایط بدون تنش در گیاهان تلقیح‌شده با اسپور قارچ (51/13 درصد) است (شکل 1). نتایج به وضوح نشان داد که تنش خشکی میزان نشت الکترولیت را افزایش می‌دهد، درحالی‌که تلقیح با مایه تلقیح‌های قارچ میزان نشت الکترولیت را کاهش داده و پایداری غشاء را افزایش می‌دهد و تأثیر آن در شرایط تنش خشکی مشهودتر است. خشکی با افزایش سطح گونه های اکسیژن فعال موجب پراکسیداسیون غشاء و افزایش نشت الکترولیت می‌شود. در شرایط تنش، قارچ با کمک به پایداری غشاء و جلوگیری از نشت یونی به بهبود فعالیت‌های فیزیولوژیک گیاه کمک شایانی می‌نماید، به‌طوری‌که میزان نشت یونی در گیاهان تیمارشده با قارچ به‌طور معنی‌داری کمتر است (Lorestani et al., 2018). این نتایج با افزایش محتوای کاروتنوئید در گیاهان تلقیح‌شده همخوانی دارد و نشان‌دهنده تأثیر قارچ بر حفظ کارایی غشاء و دستگاه فتوسنتزی در شرایط تنش است. جذب بالاتر فسفات می‌تواند یکپارچگی غشای سلولی را در شرایط تنش حفظ کند و نشت الکترولیت را کاهش دهد. در پژوهش حاضر میزان فسفات افزایش یافته است که پیش از این در جو (Ghaffari et al., 2016) و شیرین بیان (Rezaei et al., 2020) نیز گزارش شده است که احتمالاً با جذب بیشتر فسفات توسط قارچ ارتباط دارد.

جدول 1- تجزیه واریانس تأثیر سطوح مختلف تنش خشکی و تلقیح با قارچ S. indica بر تعداد میوه، وزن میوه در بوته و رنگیزه‌های فتوسنتزی گوجه‌فرنگی.

Table 1- Variance analysis for effect of drought stress and S. indica inoculants on fruit number, fruit weight and photosynthetic pigments of tomato.

ns، * و** به‌ترتیب غیر معنی‌دار و معنی‌دار در سطح احتمال پنج و یک درصد

ns, ^*, ^**: non significant and significant at 5% and 1% probability levels, respectively

پراکسید هیدروژن

بر اساس نتایج تجزیه واریانس آثار اصلی قارچ و تنش خشکی و همچنین، آثار متقابل قارچ در خشکی تأثیر معنی‌داری بر پراکسید هیدروژن نداشته است (جدول 3). پراکسید هیدروژن یکی از معمول‌ترین ROSها محسوب می‌شود که از محصولات جانبی تنفس هوازی هستند. میزان بیوسنتز پراکسید هیدروژن به میزان و دوره تنش القاء‌شده بستگی دارد (Karpinski et al., 1999). در مطالعه حاضر، تغییر معنی‌داری در محتوای پراکسید هیدروژن تحت تأثیر تنش و تلقیح با قارچ مشاهده نشد که احتمالاً زمان و دوره تنش بر آن تأثیرگذار بوده است. در مطالعه‌ای نشان داده شد که تلقیح با قارچ S. indica اثر معنی‌داری بر پراکسید هیدروژن ندارد (Jisha et al., 2018).

جدول 2- مقایسه میانگین اثر مایه تلقیح‌های مختلف قارچ S. indica بر وزن میوه، رنگیزه‌های فتوسنتزی و محتوای نسبی آب در برگ گوجه‌فرنگی.

Table 2- Mean comparison of S. indica inoculants treatments on fruit weight, chlorophyll index, and relative water content (RWC) in tomato leaves.

میانگین‌هایی که در هر ستون، حداقل دارای یک حرف مشترک هستند، در سطح احتمال 5 درصد تفاوت معنی‌دار ندارند.

Means within a column followed by the same letter are not significantly different at the level of 5%.

جدول 3- تجزیه واریانس تأثیر سطوح مختلف تنش خشکی و تلقیح با قارچ S. indica بر RWC، نشت الکترولیت، پراکسید هیدروژن، پرولین، کربوهیدرات و شاخص بریکس گوجه‌فرنگی

Table 3- Variance analysis for effect of drought stress and S. indica inoculants on RWC, electrolyte leakage, H₂O₂, proline, carbohydrate and Brix of tomato

ns، * و** به‌ترتیب غیر معنی‌دار و معنی‌دار در سطح احتمال پنج و یک درصد

ns, ^*, ^**: non significant and significant at 5% and 1% probability levels, respectively

پرولین

آنالیز تجزیه واریانس نشان داد که اثر اصلی تنش خشکی بر این صفت معنی‌دار است، اما اثر اصلی قارچ و همچنین، آثار متقابل قارچ در خشکی معنی‌دار نیستند (جدول 3). بررسی نتایج مقایسه میانگین نشان داد که تنش خشکی محتوای پرولین را 06/2 برابر افزایش می‌دهد، به‌گونه‌ای‌که میزان پرولین در شرایط نرمال ۸۵/۱ و در شرایط تنش ۸۲/۳ میکرومول در گرم وزن تر بود. تیمار با مایه تلقیح‌های مختلف قارچ باعث کاهش جزیی در میزان پرولین گیاهان تلقیح‌شده گردید، اما این تغییر معنی‌دار نبود. تجمع پرولین در گیاهان می‌تواند در نتیجه کاهش در تجزیه پرولین، افزایش بیوسنتز پرولین، کاهش سنتز پروتئین‌ها و یا هیدرولیز پروتئین‌ها باشد؛ بنابراین، افزایش مقدار پرولین در تنش خشکی را می‌توان از راه‌های مختلف توجیه کرد (Rahnama and Ebrahimzadeh, 2004). در برخی گزارش‌ها افزایش پـرولین به‌عنوان شاخص تحمل به خشکی استفاده می‌شود؛ بدین‌صورت‌که در زمان تنش خشکی شدید از آسیب غشاء و واسرشتگی (denaturation) پروتئین‌ها جلوگیری می‌کند (Hare et al., 1999). به نظر می‌رسد تنش خشـکی از طریق افزایش بیان آنزیم‌های سنتزکننده و کـاهش فعالیـت آنزیم‌های تخریب‌کننده پرولین، باعث افزایش میزان پـرولین در گیاه می‌شود (Wu and Xia, 2006). تأثیر قارچ بر افزایش محتوای پرولین گیاهان جو و آفتابگردان تلقیح‌شده با قارچ S. indica گزارش شده است (Ghabooli, 2014; Shahabivand et al., 2017).

شکل 1- اثر برهمکنش قارچ S. indica و تنش خشکی بر میزان نشت الکترولیت در برگ گوجه‌فرنگی

(P₀: تلقیح‌نشده؛ P₁: تلقیح‌شده با اسپور؛ P₂: تلقیح‌شده با عصاره سوسپانسیون میسیلیوم؛ P₃: محلول‌پاشی برگی با عصاره محیط‌کشت؛ D₀: نرمال؛ D₁: تنش خشکی)

Fig 1- Interaction effect of S. indica and drought stress on electrolyte leakage in tomato leaf.

(P₀: uninoculated; P₁: inoculated with spore; P₂: inoculated with mycelium suspension cultrate; P₃: foliar application of culture filtrate; D₀: Normal; D₁: drought stress)

کربوهیدرات کل محلول

نتایج جدول تجزیه واریانس (جدول 3) نشان داد که اثر اصلی تنش خشکی بر میزان کربوهیدرات معنی‌دار بود، اما اثر اصلی قارچ و همچنین، آثار متقابل قارچ در خشکی برای این صفت معنی‌دار نبودند. بر اساس نتایج مقایسه میانگین، تنش خشکی محتوای کربوهیدرات را 19 درصد افزایش داد، به‌طوری‌که میزان کربوهیدرات از ۹۰/۱۰ میلی گرم بر گرم وزن تر در شرایط نرمال به ۹۳/۱۲ میلی‌گرم بر گرم وزن تر در شرایط تنش افزایش یافت. همچنین اگرچه آثار تیمار قارچ معنی‌دار نشد، اما تیمار با مایه تلقیح‌های مختلف مختلف قارچ (تیمار اسپور و میسیلیوم) باعث افزایش کربوهیدرات در گیاهان تلقیح‌شده نسبت به گیاهان تلقیح‌نشده گردیده است.

کربوهیدرات‌ها از منابع غذایی مهم و منبع انرژی در گیاهان هستند. تنش خشکی می‌تواند باعث افزایش تجمع کربوهیدرات‌ها در گیاهان شود (Pingping et al., 2017). مشخص شده است که انتقال‌دهنده‌های هگزوز فسفات/فسفات بخشی از خانواده انتقال‌دهنده‌های قندهای فسفاته و فسفوانول‌پیروات هستند که شامل انتقال‌دهنده‌های تریوز فسفات/فسفات، انتقال‌دهنده‌های پنتوز فسفات /فسفات و انتقال‌دهنده‌های فسفوانول‌پیروات/فسفات هستند. توسط این انتقال‌دهنده‌ها، یک مولکول هگزوز مونوفسفات با یک مولکول فسفات یا یک قند فسفاته دیگر مبادله می‌شود (Lee et al., 2017). گزارش شده است که قارچ S. indica از طریق برخی انتقال‌دهنده‌های هگزوزی، جذب کربوهیدرات‌ها را افزایش می‌دهد. یکی از این انتقال‌دهنده‌ها، PiHXT5 است که از طریق شیب پروتونی جذب مونوساکاریدها را افزایش می‌دهد. در رابطه همزیستی، قارچ جذب فسفات توسط ریشه گیاه را افزایش داده و از طرف دیگر، گیاه میزبان کربوهیدرات مورد نیاز برای رشد را در اختیار قارچ قرار می‌دهد (Rani et al., 2016).

عناصر برگ (سدیم، پتاسیم و فسفر)

نتایج تجزیه واریانس (جدول 4) بیانگر معنی‌دار بودن اثر اصلی تنش خشکی بر سدیم و پتاسیم برگ بود، اما اثر اصلی قارچ و آثار متقابل خشکی در قارچ بر این عناصر معنی‌دار نبودند. مقایسه میانگین داده‌ها نشان داد که اعمال تنش خشکی سبب افزایش معنی‌دار سدیم به میزان 78 درصد در برگ گیاه گوجه‌فرنگی می‌شود؛ سدیم برگ در شرایط نرمال ۰۲/۱ و در شرایط تنش ۸۲/۱ میلی‌گرم در گرم وزن خشک بود. همچنین، مقایسه میانگین داده‌ها نشان داد که تنش خشکی پتاسیم برگ را کاهش می‌دهد، به‌گونه‌ای‌که میزان پتاسیم برگ در شرایط نرمال ۱۷/۲۰ و در شرایط تنش ۸۶/۱۶ میلی‌گرم در گرم وزن خشک بود. اگرچه آثار اصلی قارچ بر محتوای پتاسیم معنی‌دار نشد، اما تیمار با مایه تلقیح‌های قارچ (به‌ویژه تیمار با اسپور) باعث افزایش پتاسیم گردید.

پتاسیم نقش حیـاتی در فتوسـنتز دارد، چـون باعث افـزایش مسـتقیم رشـد، شـاخص سـطح بـرگ و جـذب دی‌‌اکسید کربن می‌شود و افـزایش انتقـال مـواد فتوسنتزی بـه خارج برگ را تسهیل می‌کند. پتاسیم همچنین در تنظیم اسمزی و کنترل روزنه‌ای نقش ایفا می‌کند (Davies et al., 2002). گیاهان در هنگام مواجهه با تنش‌ها، از طریق سنتز محلول‌های سازگار و یا با افزایش جذب یون‌های غیرآلی (پتاسیم و سدیم) تنظیم اسمزی را انجام می‌دهند. در مقایسه با روش تولید اسمولیت، افزایش جذب یون‌های معدنی از نظر انرژی به صرفه‌تر است. تلقیح با قارچ S. indica میزان پتاسیم را در گیاهان تلقیح‌شده افزایش می‌دهد که شاخص مهمی در مقاومت به تنش خشکی است. هرچند در این آزمایش، این افزایش معنی‌دار نبود، اما گزارش‌های بسیاری نشان داده است که گیاهان تلقیح‌شده قادرند بارگیری پتاسیم را در ریشه‌ها تنظیم کرده و مقادیر بیشتری از پتاسیم را به شاخه‌ها منتقل کنند (Ghabooli, 2014; Yun et al., 2018).

معنی‌دار شدن آثار اصلی قارچ و تنش خشکی برای فسفر برگ در بررسی‌ها مشاهده شد، اما آثار متقابل تنش خشکی در قارچ برای این صفت معنی‌دار نبود (جدول 4). نتایج مقایسه میانگین نشان داد که تلقیح با قارچ باعث افزایش 47 درصدی فسفر برگ می‌شود؛ به‌ترتیب کمترین و بیشترین میزان فسفر برگ در گیاه تلقیح‌نشده به میزان ۰۱/۳ و گیاه تیمار شده با اسپور قارچ به میزان ۴۲/۴ میلی‌گرم در گرم وزن خشک مشاهده شد (شکل 2-الف). از طرفی، تنش خشکی به طور معنی‌داری میزان فسفر را در گیاهان تلقیح‌شده و تلقیح‌نشده کاهش داد، به‌طوری‌که محتوای فسفر از 29/4 به 23/3 میلی‌گرم بر گرم وزن خشک (25 درصد) کاهش یافت.

فسفر یکی از عناصر پرمصرف غذایی است که در ساختار سلول و متابولیسم گیاهان نقش دارد. این عنصر در ساختمان اسیدهای نوکلئیک و فسفولیپیدها شرکت می‌کند و جزو مهمی از مولکول‌هایی مانند ATP و کو‌آنزیم‌ها بوده و درنتیجه در متابولیسم انرژی نقش کلیدی دارد. یکی از مهم‌ترین نتایج کمبود فسفر در گیاهان، کاهش گسترش سلول، جلوگیری از رشد برگ‌ها و کاهش ارتفاع گیاه است (Hawkesford et al., 2012). منافی و همکاران (Manafi et al., 2012)، گزارش دادند که در شرایط تنش، غلظت فسفر در بخش هوایی گوجه‌فرنگی کاهش می‌یابد. مطالعات مختلف نشان می‌دهد که قارچ S. indica بر متابولیسم فسفر تأثیر مستقیم داشته و در دسترس بودن فسفر موجود در خاک را افزایش می‌دهد (Malla et al., 2004; Oelmüller et al., 2009). به نظر می‌رسد در پژوهش حاضر، افزایش جذب فسفر در گیاهان تلقیح‌شده احتمالاً با بالاتر بودن محتوای کلروفیل در این گیاهان ارتباط دارد و مجموع این عوامل باعث رشد بهتر و عملکرد بالاتر گیاهان تلقیح‌شده در شرایط تنش خشکی می‌گردد.

جدول 4- تجزیه واریانس تأثیر سطوح مختلف تنش خشکی و تلقیح با قارچ S. indica بر عناصر برگ (سدیم، پتاسیم و فسفر) و میوه (پتاسیم و کلسیم) گوجه‌فرنگی

Table 4- Variance analysis for effect of drought stress and S. indica inoculants on tomato leaf (Na, K and P) and fruit elements (K and Ca) of tomato

ns، * و** به‌ترتیب غیر معنی‌دار و معنی‌دار در سطح احتمال پنج و یک درصد

ns, ^*, ^**: non significant and significant at 5% and 1% probability levels, respectively

پتاسیم و کلسیم میوه

نتایج نشان داد که اثر قارچ بر پتاسیم میوه معنی‌دار است ولی اثر تیمار تنش خشکی و آثار متقابل قارچ در خشکی بر پتاسیم میوه غیرمعنی‌دار هستند (جدول 4). نتایج مقایسه میانگین (شکل 2-ب) نشان داد تلقیح با عصاره سوسپانسیون میسیلیوم قارچ باعث افزایش 20 درصدی پتاسیم میوه شده است و بیشترین میزان پتاسیم میوه در تیمار با عصاره میسیلیوم قارچ مشاهده شد (۹1/۲ درصد وزن خشک). اگرچه اثر تنش خشکی بر محتوای پتاسیم میوه گوجه‌فرنگی معنی‌دار نبود (p-value>0.05)، اما مقایسه میانگین تیمارها در شرایط تنش خشکی نشان داد که کاهش آب در دسترس رابطه مستقیمی با محتوای پتاسیم میوه داشته و میزان آن را کاهش می‌دهد.

پتاسیم کارکردهای فیزیولوژیک حیاتی در گیاهان دارد و فراهم بودن آن می‌تواند تأثیر بسیاری بر کیفیت محصولاتی نظیر گوجه‌فرنگی داشته باشد. تأثیر تلقیح گوجه‌فرنگی با قارچ S. indica بر هم‌ایستایی یون (heomostasis) و افزایش نسبت پتاسیم/سدیم و در نتیجه افزایش وزن و عملکرد میوه گزارش شده است (Abdelaziz et al., 2019).

در مورد صفت کلسیم میوه، نتایج تجزیه واریانس (جدول 4) نشان داد که آثار اصلی قارچ و تنش خشکی و همچنین، آثار متقابل قارچ در خشکی بر این صفت معنی‌دار است. نتایج مقایسه میانگین تیمارها نشان داد کمترین میزان کلسیم مربوط به تیمار گیاهان تلقیح‌شده با اسپور در شرایط بدون تنش (32/0 درصد وزن خشک) بوده است و بیشترین میزان کلسیم در گیاهان تلقیح‌شده با عصاره سوسپانسیون میسیلیوم قارچ S. indica در شرایط تنش خشکی (66/0 درصد وزن خشک) مشاهده شد (شکل 3).

شکل 2- اثر تیمارهای مختلف قارچ S. indica بر (الف) فسفر برگ و (ب) پتاسیم میوه درگوجه‌فرنگی

Figure 2- Effect of different treatments of S. indica on A: P of leaf and B: K of fruit in tomato

کلسیم یکی از عنصرهای ضروری و پرمصرف برای رشد گیاهان بوده و در کارکردهای اصلی رشد گیاه و بهبود کیفیت محصول نقش دارد. همچنین، کلسیم توانایی گیاه را برای تحمل به شرایط نامطلوب محیطی از قبیل تنش خشکی افزایش می‌دهد. تحلیل متابولیک نشان داده است که آثار مثبت کلسیم در افزایش تحمل به تنش خشکی، به احتمال زیاد به ذخیره بیشتر گلوتاتیون، افزایش سطح پلی‌آمین پوترسین آزاد و سطوح پایین‌تر اسید آمینه گاما-آمینوبوتیریک اسید (GABA) مربوط است (Hosseini et al., 2019). در پژوهشی جدید مشخص شده است که در گیاهان تلقیح‌شده با قارچ S. indica، افزایش میزان کلسیم پدیده‌ای معمول است (Jogawat et al., 2020) و این افزایش برای بهبود رشد گیاهان آرابیدوپسیس ضروری است (Vadassery et al., 2009).

میزان مواد جامد محلول در میوه (شاخص بریکس)

نتایج جدول تجزیه واریانس (جدول 3) نشان داد که اثر اصلی قارچ بر شاخص بریکس معنی‌دار است، درحالی‌که اثر اصلی تنش خشکی و آثار متقابل خشکی در قارچ برای این صفت معنی‌دار نیست. شکل (4) نشان می‌دهد تلقیح با تیمارهای مختلف قارچ باعث افزایش 11 درصدی شاخص بریکس در میوه گوجه‌فرنگی شده است و بالاترین مقدار شاخص بریکس مربوطه به گیاهان تلقیح‌شده با عصاره سوسپانسیون میسیلیوم قارچ (53/4) است. تأثیر مثبت تلقیح با قارچ S. indica بر شاخص بریکس نیشکر توسط جانسون و همکاران (Johnson et al., 2014) گزارش شده است. همچنین، گزارش شده است که قارچ S. indica تعداد میوه در بوته گوجه‌فرنگی را افزایش داده و باعث افزایش وزن میوه و مواد جامد محلول (TSS) می‌گردد (Abdelaziz et al., 2019). در مجموع به نظر می‌رسد قارچ با افزایش جذب عناصر غذایی و انتقال آنها به میوه و همچنین، بالا بردن میزان مواد جامد محلول باعث افزایش وزن تک میوه و بهبود کیفیت آن می‌شود.

شکل 3- اثر برهمکنش قارچ S. indica و تنش خشکی بر میزان کلسیم میوه گوجه‌فرنگی

(P₀: تلقیح‌نشده؛ P₁: تلقیح‌شده با اسپور؛ P₂: تلقیح‌شده با عصاره سوسپانسیون میسیلیوم؛ P₃: محلول‌پاشی برگی با عصاره محیط‌کشت؛ D₀: نرمال؛ D₁: تنش خشکی)

Fig. 3- Interaction effect of S. indica and drought stress interaction on tomato fruit calcium.

(P₀: uninoculated; P₁: inoculated with spore; P₂: inoculated with mycelium suspension cultrate; P₃: foliar application of culture filtrate; D₀: Normal; D₁: drought stress)

شکل 4- اثر تیمارهای مختلف قارچ S. indica بر شاخص بریکس میوه گوجه‌فرنگی

Fig 4- Effect of different treatments of S. indica on tomato fruit Brix